高山榕传粉小蜂由互惠向欺骗演化的机制

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数量众多的桑科榕属植物与其特定传粉昆虫-榕小蜂之间的关系是动植物互惠关系的经典案例。绝大多数的榕树种类是依赖一种专一的榕小蜂传粉,传粉榕小蜂也只有借助专一的寄主榕树子房繁衍后代,只有少量的榕小蜂可以传粉多种榕树,以及部分榕树可能有两种或多种传粉者,目前为止仅有两例丧失主动传粉行为的欺骗者小蜂见报道。前人对世界上第一例欺骗性榕小蜂的研究认为:共存于Ficus sycomorus中的Ceratosolen arabicus和Ceratosolen galili不是姐妹种关系, C.galili欺骗性演化的主要机制是寄主转移。而分布于中国西南地区的高山榕Ficus altissima上,传粉者Eupristina altissima和欺骗者Eupristina sp.是姐妹种关系,寄主转移不是驱动Eupristina sp.欺骗性演化的主要机制,Eupristina sp.是原始地寄生高山榕,并且在与寄主榕树的作用中演化出欺骗性。由于榕小蜂的传粉行为是榕-蜂互惠系统得以持续的关键,所以稀少的欺骗性小蜂案例是榕树生物学领域的一个热门问题。榕树会从生理、生态、生化上产生反映,对掠夺资源者进行惩罚,从降低榕小蜂的繁殖成功方面付出代价,应该是对欺骗性小蜂数量之所以稀少的一种解释。在本研究中,我们系统比较环纹榕组内不同榕树的寄主惩罚效应和传粉榕小蜂对其寄主榕树进行传粉的效率获得高山榕寄主惩罚效应的相对强度。由于传粉模式是榕-蜂互惠系统的寄主惩罚效应的前提,而榕果的落果率和榕小蜂的带粉效率则是寄主惩罚效应的主表体现,所以我们对环纹榕组各种榕树的传粉模式和粉榕小蜂的传粉效率也分别进行了检查。最后比较研究高山榕上传粉者和欺骗者的繁殖行为和繁殖差异获得欺骗性小蜂付出的繁殖代价,最终揭示高山榕的寄主惩罚效应怎样驱动着欺骗者的演化。  1.我们对垂叶榕Ficus benjamina的花粉与垂叶榕传粉榕小蜂Eupristinakoningsbergeri的传粉结构进行了扫描电镜观察;收集了自然情况下传粉过程中三个阶段(离开雄花期榕果、到达雌花期榕果和产卵授粉后死于雌花期榕果内)各三个批次的垂叶榕传粉榕小蜂E koningsbergeri共900头,对其进行透明处理后在显微镜下检查了花粉筐中的带粉情况。扫描电镜结果显示:垂叶榕F.benjamina的花粉形态多为橄榄形至椭圆形,花粉表面光滑;垂叶榕传粉榕小蜂E.koningsbergeri前足基节具有排列整齐的刚毛组成的花粉刷结构,中胸腹板两侧各具一个发达的花粉筐,其传粉结构显示了该榕-蜂互惠系统的传粉模式为主动;垂叶榕传粉榕小蜂E.koningsbergeri花粉筐检查发现该小蜂在离开雄花期榕果、到达雌花期榕果及产卵授粉后死于雌花期果内三个阶段具有不同的带粉率,其中产卵授粉后死于雌花期榕果内榕小蜂的带粉率显著低于前两个时期,表明了垂叶榕传粉榕小蜂E.koningsbergeri在进入雌花期榕果后具有主动为果内雌花授粉的行为。  2.榕小蜂的传粉结构、传粉行为以及寄主榕树的花药胚珠比是判断榕-蜂互惠系统传粉模式的重要依据。我们于2010年8月至2011年6月对位于云南西双版纳地区的试验样树环纹榕Ficus annulata进行观察,对出榕果的环纹榕传粉榕小蜂Deilagaon annulatae进行电镜扫描和室内显微镜下对其进行行为观察。电镜扫描显示:环纹榕传粉榕小蜂D.annulatae位于胸部的花粉筐消失,具一片可粘附花粉的毛区,提示其属于被动传粉的种类。传粉行为观察发现,该蜂没有主动采集花粉的行为,显然存在的花粉刷已丧失了主动收集花粉的功能。寄主植物环纹榕F.annulata属于典型的自动散粉让榕小蜂沾附花粉的榕树种类。环纹榕传粉榕小蜂D.annulatae是西双版纳热带地区已知58种传粉榕小蜂中唯一体色为黄色的种类,该蜂偏爱在低温的夜晚出蜂。自然单果的繁殖中,环纹榕传粉榕小蜂的数量显著高于种子数量,呈现出榕-蜂互惠系统中罕见的传粉榕小蜂主导的局面。综合榕-蜂的传粉特征显示,环纹榕F.annulata及其传粉榕小蜂D.annulatae互惠系统是被动传粉的模式。  3.我们在环纹榕组的高山榕、豆果榕、垂叶榕和钝叶榕上进行了自然携带着花粉(P+)和人为控制没让采集到花粉(P-)的传粉榕小蜂的放蜂试验,结果表明传粉模式为主动传粉的豆果榕和垂叶榕的寄主惩罚效应显著,传粉模式为被动传粉的钝叶榕的寄主惩罚效应不显著,而高山榕的寄主惩罚效应也不显著。这符合欺骗者于寄主惩罚效应不强的寄主榕树上演化的推论。此外,我们还对比研究了共同寄生于高山榕上的两种Eupristina属的两种小蜂的行为和繁殖。这两种小蜂分别是:主动传粉榕小蜂Eupristina altissima和未被描述的欺骗性小蜂Eupristina sp.。两种小蜂的繁殖性雌蜂在接收期榕果苞片口附近搜寻时会发生激烈的种内打斗,而种间打斗行为并未观察到。尽管传粉者和欺骗者拥有近似的体大小,但传粉者比欺骗者拥有显著更多的孕卵量。在接收期的榕果果腔内,传粉者和欺骗者刺激数量相近的雌花形成瘿花。虽然单果进两只小蜂榕果产生的瘿花数量几乎是单果进一只小蜂榕果瘿花数量的两倍,但是前者的幼虫死亡率也远远大于后者。相对于传粉者而言,欺骗者的幼虫死亡率显著更高,无论单果进蜂的数量是一只还是两只。由欺骗者刺激形成瘿花的成虫羽化率也显著低于传粉者,这说明欺骗者传粉行为的丧失以更低的繁殖成功为代价。
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