核因子Nrf2调控的多种代谢在胶质母细胞瘤增殖和药物耐受中作用及机制的研究

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胶质母细胞瘤是侵润性强、恶性度高的致死性成人中枢神经系统肿瘤。对放疗和化疗均耐受。因侵润性较强,手术不能达到全切。尽管胶质母细胞瘤的诊疗和基础研究已经取得显著进展,但临床患者预后仍极不理想,胶质母细胞瘤的靶向治疗急待进一步发掘。核因子E2相关因子2(Nrf2)是细胞调节抗氧化应激反应的重要转录因子。主要通过与抗氧化顺式作用元件结合以调控ARE控制基因的表达。ARE控制基因包括抗氧化酶基因、Ⅱ相解毒酶基因、多种转运蛋白。除了介导抗氧化酶基因和解毒基因的表达,Nrf2还可广泛地调控细胞的多种代谢,如抑制脂肪合成,促进脂肪酸β氧化,促进磷酸戊糖代谢,增加GSH生成、NADPH再生和嘌呤生物合成。Nrf2和Nrf2调控的下游基因对减轻或消除毒物、致癌物的毒性作用至关重要,给予天然或人工合成化合物激活Nrf2通路,可发挥解除毒物、致癌物毒性的作用。然而,最近不断增加的研究表明核因子Nrf2在肿瘤发生、发展的病理生理过程中具有"黑暗"的一面:Nrf2和其调控的下游基因在许多肿瘤细胞或组织中高表达,并且促进肿瘤细胞生存和增殖。此外,Nrf2可增强肿瘤对化疗药物的耐受性,是肿瘤耐药的重要原因。我们将研究核因子Nrf2在胶质母细胞瘤增殖和耐药中所发挥的作用,并从细胞代谢角度阐明Nrf2发挥促癌作用的机制。本课题共分成以下四个研究部分:第一部分核因子Nrf2在胶质母细胞瘤细胞系中的表达模式及其对细胞增殖的影响目的:研究核因子Nrf2在胶质母细胞瘤细胞系中的表达模式及评估其对细胞增殖的影响。方法:蛋白免疫印迹电泳和实时定量聚合酶链式反应评估核因子Nrf2在胶质母细胞瘤细胞系中的表达模式;慢病毒介导的短发夹RNA感染细胞下调细胞内Nrf2。细胞的增殖由CCK-8法评估。结果:和正常人脑星形细胞比较,四种胶质母细胞瘤细胞系(U251、U87、A172和SHG44)中Nrf2均高表达,其中U251细胞系的Nrf2表达水平最高,增殖速度也最快。通过慢病毒介导的shRNA感染细胞可成功建立Nrf2稳定下调的细胞系U251。核因子Nrf2下调后,胶质母细胞瘤细胞生长曲线变平缓,平板克隆实验形成的克隆直径变小,克隆形成减少。结论:和正常人脑星形细胞(NHA)比较,胶质母细胞瘤细胞系中的Nrf2均高表达,其中U251细胞系Nrf2的表达水平最高。细胞内核因子Nrf2的表达水平和细胞增殖速度呈正相关。慢病毒介导的shRNA感染细胞可成功建立Nrf2稳定下调的细胞系。核因子Nrf2下调后胶质母细胞瘤细胞增殖明显受到抑制。第二部分核因子Nrf2调控的能量代谢在胶质母细胞瘤细胞系增殖中的作用目的:研究Nrf2调控的能量代谢和能量代谢敏感AMPK-mTOR信号通路在胶质母细胞瘤增殖中的作用。方法:慢病毒介导的短发夹RNA感染细胞下调细胞内Nrf2。细胞内ATP水平通过萤火虫荧光素酶为基础的荧光分光光度法检测。细胞内AMP/ATP比值由高效液相色谱法检测。细胞的增殖由CCK-8法评估。细胞内AMPK-mTOR通路状态由蛋白免疫印迹电泳评估。结果:核因子Nrf2下调后,细胞内ATP水平明显下降,AMP/ATP比值相应显著升高。并且核因子Nrf2下调后,细胞内能量代谢敏感AMPK通路也激活。给予AMPK特异性激动剂苯乙基双胍可模拟核因子Nrf2下调诱导的细胞增殖抑制和能量代谢障碍。结论:核因子Nrf2下调诱导的增殖抑制由能量代谢障碍和能量代谢敏感的AMPK通路激活所介导。第三部分核因子Nrf2依赖的GSH生成在胶质母细胞瘤增殖中的作用目的:研究核因子Nrf2依赖的GSH生成在胶质母细胞瘤增殖中的作用及机制。方法:慢病毒介导的短发夹RNA感染细胞下调细胞内Nrf2。细胞内ROS水平由荧光分光光度法检测。细胞内GSH水平由分光光度法检测。细胞的增殖由CCK-8法评估。细胞内AKT、ERK1/2和STAT3活化状态由蛋白免疫印迹电泳评估。结果:核因子Nrf2下调后,细胞内GSH水平明显下降,ROS水平相应显著升高。并且核因子Nrf2下调后,胶质母细胞瘤细胞生长曲线变平缓,平板克隆实验形成的克隆直径变小,克隆形成减少。核因子Nrf2下调后,细胞内AKT、ERK1/2活化水平受抑制(STAT3活化状态变化不明显)。外源性给予NAC可清除细胞内升高的ROS,但不能恢复细胞内下降的GSH,也不能逆转Nrf2下调诱导的增殖抑制,而外源性给予GSH可清除细胞内升高的ROS,能恢复细胞内下降的GSH,还可显著逆转Nrf2下调诱导的增殖抑制。最后,给予AKT抑制剂(AKT inhibitor Ⅳ)、ERK1/2 抑制剂(U0126)和 STAT3 抑制剂(AG490),只有AKT抑制剂AKT inhibitor Ⅳ可对抗GSH的逆转作用。结论:细胞内GSH水平下降和AKT通路抑制在核因子Nrf2下调诱导的胶质母细胞瘤增殖抑制中发挥重要作用。第四部分核因子Nrf2依赖的GSH生成在胶质母细胞瘤TMZ耐药中的作用目的:研究核因子Nrf2依赖的GSH生成在胶质母细胞瘤TMZ耐药中的作用。方法:采用TMZ间歇浓度梯度递增法诱导建立胶质母细胞瘤耐药细胞株U251TR和U87TR。CCK-8法评估耐药细胞的IC50和耐药指数。分光光度法检测细胞内GSH水平。蛋白免疫印迹电泳检测细胞内核因子Nrf2及GSH净生成相关的多种酶(GCLC、GS和GR)的表达水平。慢病毒介导的短发夹RNA感染细胞下调细胞内Nrf2。CCK-8法评估替莫唑胺对耐药细胞U251TR和U87TR的毒性和增殖抑制作用。结果:通过体外分步诱导法成功建立了对替莫唑胺具有稳定耐药性的U251TR和U87TR细胞株。CCK-8法检测显示U251TR的耐药指数为10.92,U87TR的耐药指数为10.35。耐药细胞内GSH明显升高:U251TR较U251升高约3.7倍,U87TR较U87升高约2.4倍。蛋白免疫印迹电泳表明:在耐药细胞内核因子Nrf2及GSH净生成相关酶(GCLC、GS和GR)表达上调,而慢病毒介导的短发夹RNA下调TMZ耐药细胞内Nrf2后,TMZ耐药细胞系细胞内GSH水平明显下降,U251TR和U87TR细胞内GSH净生成相关酶(GCLC、GS和GR)表达亦降低。最后,CCK-8法检测表明:细胞内Nrf2下调后,可逆转耐药细胞对替莫唑胺的耐药性,而外源性补充GSH可削弱替莫唑胺对耐药细胞的毒性作用。结论:间歇TMZ浓度递增法成功建立人胶质母细胞瘤耐药性细胞株U251TR和U87TR。Nrf2依赖的GSH净生成与TMZ耐药性形成相关。
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